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Seu primeiro treinamento musical veio de seu pai, um organista profissional. Após, entrou numa escola jesuíta, e então passou um ano de estudos na Itália. Pode ter tocado violino em uma orquestra de teatro. Em 1702 foi indicado maître de musique da Catedral de Avignon, mas no mesmo ano mudou-se para a Catedral de Clermont. Em 1709 estava em Paris como organista do Colégio Jesuíta. Voltou a Dijon em 1709 como co-organista da igreja de Notre Dame, mas em 1713 já estava em Lyon, e em 1715 voltava a Clermont para um contrato de 29 anos como organista.

Em 1722, entretanto, estava em Paris, onde deveria permanecer; havia deixado Clermont para supervisionar a publicação de seu Traité de l’Harmonie, um trabalho profundo e controverso, particularmente no que se refere à sua nova teoria, baseada em sua compreensão das propriedades físicas do som, e na relação do baixo para com a harmonia. O Traité lhe trouxe ampla notoriedade. Como compositor, era conhecido somente por sua música para teclado (uma segunda coleção apareceu em 1729-30) e por suas cantatas, ainda que tenha escrito alguma música de igreja.

Suas ambições, entretanto, estavam na ópera, e na idade de 50 anos, em 1733, teve sua primeira ópera, Hippolyte et Aricie, apresentada na Ópera de Paris. Esta obra suscitou viva admiração, arrebatamento e excitação, juntamente com frieza, esta principalmente da parte da audiência que considerava Lully como o único padrão musical válido. Mesmo assim foi bem-sucedida, como o foram as que se seguiram nos anos após. Sua ópera-ballet Les Indes Galantes teve 64 apresentações dois anos depois, e Castor et Pollux teve uma temporada inicial de 21 performances.

Rameau teve vários patronos, como o financista La Pouplinière. Andava entre círculos eruditos, e teve Voltaire como amigo. Na década de 1740 continuou seu trabalho teórico, e envolveu-se em diversas controvérsias. Em 1745 foi nomeado Compositeur de la Chambre du Roy, tendo diversas de sua obras estreadas no Teatro da Corte. Nove outros trabalhos cênicos apareceram nos anos 1740, iniciando com La Princesse de Navarre, e a comédia Platée, mas de 1750 em diante só foram escritas duas obras importantes, pois Rameau estava cada vez mais envolvido com a teoria e com polêmicas contra Rousseau, Grimm e mesmo antigos aliados, alunos e colaboradores como D’Alembert e Diderot. Quando morreu, em 1764, era amplamente respeitado e admirado ainda que fosse considerado anti-social e avarento.

A música para cravo de Rameau é notável por sua variedade de textura, sua originalidade melódica e audácia harmônica. Mas sua contribuição principal está nas óperas, especialmente as chamadas tragédies lyriques. Ele antecipou a reforma de Gluck ao relacionar a abertura ao drama subseqüente. Trouxe às danças a uma notável variedade de atmosferas, mesmo que restritas na forma a padrões tradicionais, usando uma rica paleta orquestral e audazes linhas melódicas. Diderot elogiou sua habilidade de caracterizar a ternura, a volúpia, a lascívia e a paixão. Escreveu muitos monólogos altamente patéticos, usualmente no início dos atos das óperas, com linhas vocais amplas e intensas, com acompanhamento rico, mas sóbrio. Seu estilo de recitativo, mesmo seguindo o modelo italiano, é mais flexível no ritmo e mais expressivo na declamação. Tragédias como Hippolyte et Aricie, e Castor et Pollux, com suas caracterizações nobres, e linhas, orquestração e harmonia eloqüentes, amparadas por divertissements habilmente distribuídos, que reforçam antes que diluem o poder da ação dramática, estão entre as maiores criações do drama musical francês.